В начале XVII века Джон Традескант-старший и его сын организовали в своём доме что-то вроде кунсткамеры, где были представлены природные и созданные человеком редкие экспонаты со всего мира. Слово «музей» тогда ещё не вошло в английский язык или, возможно, в англоязычном мире ещё не было принято создавать систематизированные коллекции и размещать их в громоздкие витрины вместе в пояснительными записками.
Отец и сын Традескант подарили коллекцию Элиасу Эшмолу, который добавил в неё собственные экспонаты и передал её Оксфордскому университету «в качестве основного научного ресурса». В 1683 году с этой коллекции началась история Эшмолеанского музея искусства и археологии в Оксфорде.
В начале XIX века, когда был основан Музей естествознания Оксфордского университета, Музей Эшмола лишился части своей коллекции и столкнулся с внутренним кризисом. К счастью, благодаря зарождающейся археологии, музей смог сместить фокус и начал пополняться большим количеством артефактов, охватывающих обширный исторический период.
В 2009 году музей подвергся серьёзному преобразованию. В соответствии с новым видением, в одной коллекции были собраны артефакты из разных географических регионов и культур, объединённые стилистическим сходством. Например, на выставке под названием «Пересечение культур, пересечение времён», посвящённой путешествию Александра Македонского из Греции в Индию, древнегреческая статуэтка I века н.э. соседствует с буддийской фигуркой III века н.э. Музей не рассматривает отдельную культуру изолированно, а преподносит мировую историю как взаимосвязь отдельных культур.
Помимо этого нового подхода музей интересен потрясающими экспонатами, такими как человеческий череп, датируемый 7000 годом до н.э. Представленная египетская коллекция является одной из крупнейших за пределами Каира, и ещё здесь можно увидеть довольно редкие монеты.