Хотя есть записи о церкви, стоявшей на том же месте, что и коллегиальная церковь Сетона, датируемые XIII веком, нынешнее здание было построено в конце XV века при содействии семьи Сетон. Сетоны построили свой дворец недалеко от старой церкви и выделили средства на то, чтобы в 1492 году превратить её в коллегиальную церковь.
В коллегиальной церкви одновременно до шести человек могли обучаться и быть рукоположены ведущим настоятелем Сетона с оговоркой, что они будут постоянно молиться за семью Сетон. После Реформации, когда во многих шотландских церквях была отменена месса, коллегиальная церковь Сетон была преобразована в частную семейную часовню.
Поскольку Сетоны были на стороне проигравших якобитов во время восстания начала XVIII века, церковь в конечном счёте была заброшена. Только в 1878 году её отремонтировал новый владелец лорд Уэмисс. В 1920 году здание церкви и прилегающая территория, включая руины жилых помещений священников (но не дворец Сетон), были объявлены историческим памятником Шотландии.
Полезно знать
По состоянию на 2022 год церковь временно закрыта.